Wolff bắt đầu sự nghiệp diễn xuất của mình ở tuổi 6 trong bộ phim hài kịch năm 2005 The Naked Brothers Band: The Movie, được viết và đạo diễn bởi mẹ anh. Nó được ủy quyền bởi Nickelodeon làm tập đầu cho bộ phim truyền hình The Naked Brothers Band (2007–2009) cũng được tạo ra, sản xuất, viết và đạo diễn bởi mẹ anh.[8][11] Anh góp phần âm nhạc vào bộ phim; cha anh sản xuất và giám sát âm nhạc. Chương trình phát hành hai album và bài hát "Crazy Car" xếp thứ 23 trong Top 200 Billboard Charts.

Năm 2007, anh đóng vai chàng trai trẻ trong video ca nhạc của Fall Out Boy là "The Take Over, The Breaks Over". Wolff đã xuất hiện trong bộ phim truyền hình của Nickelodeon Mr. Troop Mom và bộ phim truyền hình của USA, và hài kịch Monk, vào năm 2009. Anh cũng đóng vai chính trong vở kịch của anh What Would Woody Do? tại The Flea Theater—được đạo diễn bởi mẹ anh và bộ phim của HBO In Treatment, vào năm 2010. Wolff sau đó xuất hiện trong bộ phim hài The Sitter (2011) và đóng vai chính cùng Brendan Fraser trong bộ phim độc lập HairBrained (2012).[12]

Năm 2015, anh đóng vai chính trong bộ phim độc lập Coming Through the Rye. Trong năm 2016, anh đã có một vai phụ trong bộ phim hài My Big Fat Greek Wedding 2 và vai khủng bố Dzhokhar Tsarnaev trong bộ phim Ngày định mệnh.

Năm 2018, Wolff đóng vai chính trong bộ phim kinh dị siêu nhiên Hereditary. Anh sẽ đạo diễn bộ phim sắp ra mắt The Cat and the Moon, trong đó anh đóng vai chính.[13]